W 1948 roku ukończył matematykę w Carnegie Institute of Technology. W wieku 22 lat uzyskał tytuł doktora na Uniwersytecie Princeton.
Prowadził badania nad teorią gier. Wprowadził koncept równowagi w grach niekooperacyjnych, który został nazwany od jego nazwiska równowagą Nasha. W latach 50. pracował w Massachusetts Institute of Technology (w Cambridge), później był profesorem Uniwersytetu w Princeton.
Wniósł fundamentalny wkład w teorię gier , rzeczywistą geometrię algebraiczną , geometrię różniczkową i równania różniczkowe cząstkowe.
W 1994 roku, za pionierskie prace w dziedzinie analizy równowagi w teorii gier nie zespołowych, wspólnie wspólnie z Reinhardem Seltenem i Johnem Harsanyi otrzymał Nagrodę Nobla dziedzinie ekonomii.